Med tiden började Djurgårdens IF göra sig rikskänt som en framstående allroundförening och 1898 var DIF en av de första medlemsföreningarna när Stockholms Idrottsförbund bildades. Året efter, 1899, blev så Djurgården också med fotboll.
Det var korgmakaren Teodor Andersson som som introducerade fotbollen i Djurgårdens IF. Andersson hade tidigare spelat med Gais i Göteborg där sporten redan blivit populär. Djurgården blev snabbt ett slagkraftigt fotbollslag och redan 1901 kom det första beviset när Djurgården vann den Rosenska pokalen.
I Sverige hade fotbollen först kommit till Göteborg vid tiden kring Djurgårdens IF:s födelse. Örgryte IS, inspirerat av skotska industriarbetare, var den första svenska idrottsklubb som spelade fotboll. Under 1890-talet dominerade Örgryte den svenska fotbollen, men därefter tog Djurgårdens IF, AIK och IFK Göteborg upp kampen. Redan på den tiden hade stockholmsklubbarna bristande tillgång till bra tränings- och matchplaner, att jämföra med Örgryte som redan under lång tid förfogat över den egna idrottsplatsen Balders Hage.
Rivaliteten med AIK grundlades redan vid den här tiden. 1899–1900 spelade Djurgården åtta matcher mot AIK. Djurgården vann två matcher, AIK fyra och två slutade oavgjort. 1901 ökades matchantalet betydligt och Djurgården spelade 22 matcher, varav tio mot AIK och lika många mot IF Swithiod. Djurgårdens årsfacit var strålande: 19 vunna, tre oavgjorda och endast en förlust.
1902 anordnade det nybildade Svenska Bollspelsförbundet Sveriges första serietävling. Alla lag mötte varandra i en sjulagsserie och Djurgården avgick med slutsegern efter vinst i samtliga matcher. DIF vann serien även 1905, samt Stockholmsserien 1907 och 1910. Djurgården vann dessutom Wicanderska Välgörenhetsskölden vid fyra tillfällen: 1907, 1910, 1913 och 1915. Tävlingen spelades 1905–1916 och genomfördes enligt den engelska idén med Charity Shield, där två kvalificerade lag spelade om titeln i en match. Vandringspriset skänktes av konsul Hjalmar Wicander och inkomsterna från tävlingen gick till välgörande ändamål.
Djurgården spelade final i Corinthian Bowl 1908, 1910 och 1911, och 1910 var det Djurgården som fick höja vinnarpokalen. Corinthian Bowl spelades 1906–1913, som ett minne av engelska Corinthian Football Clubs besök i Sverige tidigt hösten 1904. Corinthian ville med tävlingen stimulera till att höja den svenska spelskickligheten, ett betydelsefullt besök för den svenska fotbollens utveckling.
Under 1900-tales två första decennier ansågs Djurgården vara ett av Stockholms och landets allra bästa fotbollslag. Det talades om ”de fruktade djurgårdarne” och Djurgården vann flera stora och viktiga turneringar. I seriespelet lyckades DIF sällan fullt ut, men när det gällde cupspel, såsom i SM, var framgångarna stora.
Fram till 1910, då Stockholms Stadion började byggas inför OS 1912, spelade Djurgården oftast sina matcher på Idrottsparken, en sandplan som låg på samma plats och som invigdes den 8 september 1896 som den modernaste i Norden. Arenan byggdes ursprungligen som en cementcykelbana på 400 meter och först 1901 uppläts en sandplan på 100 x 50 meter innanför cykelbanan (ytan ökades 1903 till 110 x 63 meter). Därefter spelade Djurgården, förutom på Stadion, även på Tranebergs IP och Råsunda IP. Den sistnämnda idrottsplatsen hade en ovanligt fin gräsplan och åskådarkapacitet på 12 000. Vid sidan av huvudarenan Stockholms Stadion huserade Råsunda IP en del OS-matcher, och dessutom ett flertal A-landskamper 1911–1924. Arenan revs 1937 till förmån för Råsunda Fotbollstadion.
SM startade 1896 och genomfördes i form av cupspel och efter att Örgryte varit vassast fram till sekelskiftet blev även Djurgården en fullvärdig utmanare till mästartiteln. Djurgården var i final 1904, 1906, 1909 och 1910 men föll mot Örgryte vid de tre första tillfällena och därefter mot IFK Göteborg.